Während des Amerikanischen Bürgerkriegs im Jahr 1861 schloss sich Virginia den Konföderierten Staaten von Amerika an. Aus Angst, dass die Konföderation die Kontrolle über die Werft in Portsmouth übernehmen würde, befahl der Werftkommandant, die Werft niederzubrennen. Die konföderierten Truppen übernahmen die Werft tatsächlich, und zwar ohne bewaffneten Konflikt durch einen ausgeklügelten Trick, der vom zivilen Eisenbahnbauer William Mahone (der bald ein berühmter konföderierter Offizier werden sollte) orchestriert wurde. Die Unionstruppen zogen sich über die Hampton Roads nach Fort Monroe zurück, das einzige Land in der Gegend, das unter der Kontrolle der Union blieb. Anfang 1862 wurde das konföderierte Panzerschiff CSS Virginia mit dem ausgebrannten Rumpf der USS Merrimack wieder aufgebaut. Virginia engagierte die USS Monitor in der berühmten Schlacht von Hampton Roads während der Blockade von Hampton Roads durch die Union. Die Eidgenossen brannten die Werft erneut nieder, als sie im Mai 1862 abzogen. Nach der Rückeroberung von Norfolk und Portsmouth durch die Unionstruppen wurde der Name der Werft in Norfolk Naval Shipyard geändert. Der Name der Werft leitet sich von ihrem Standort in der Grafschaft Norfolk ab. Die Norfolk Naval Shipyard befindet sich heute vollständig innerhalb der Stadtgrenzen von Portsmouth, Virginia.